Composti organici volatili microbici: un'alternativa ai fertilizzanti chimici nello sviluppo agricolo sostenibile

 Astratto:

I microrganismi sono eccezionali nel produrre diverse sostanze volatili chiamate composti organici volatili microbici (COV). I mVOC consentono al microrganismo di comunicare con altri organismi tramite vie di segnalazione sia inter che intracellulari. Recenti indagini hanno rivelato che i mVOC sono chimicamente molto diversi e svolgono un ruolo vitale nelle interazioni delle piante e nella comunicazione microbica. I mVOC possono anche modificare i percorsi fisiologici e ormonali della pianta per aumentarne la crescita e la produzione. Inoltre, è stato affermato che i mVOC riducono efficacemente lo stress e agiscono anche come stimolatori dell'immunità delle piante. Pertanto, i mVOC rappresentano un’alternativa efficace a vari fertilizzanti chimici e pesticidi. La presente revisione riassume le recenti scoperte sui mVOC e il loro ruolo nelle interazioni inter e intra-regno. Sono affermate le prospettive di miglioramento della fertilità del suolo, della sicurezza alimentare e della protezione per l’applicazione di mVOC per l’agricoltura sostenibile.

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Parole chiave:

sicurezza del cibo; resistenza sistemica indotta; composti organici volatili microbici; fertilità del terreno; agricoltura sostenibile

1. Introduzione

I composti organici volatili microbici (COV) sono un tipo di composto organico volatile prodotto da microrganismi, in particolare batteri e funghi, durante il loro metabolismo [1,2]. I mVOC sono designati come composti lipofili con un basso punto di ebollizione, una bassa massa molecolare (una media di 30{{10}} Da) e un'elevata pressione di vapore (0. 01 kPa) [3,4]. Queste caratteristiche facilitano l’evaporazione e la diffusione dei mVOC e il loro ruolo nella crescita e nella protezione delle piante attraverso i pori negli ambienti del suolo e della rizosfera. Inoltre, i mVOC agiscono come una molecola segnale/messaggero ideale per mediare le interazioni sia a breve che a lunga distanza nei microbi e nelle piante [1–6]. La ricchezza di mVOC è stata catalogata nel database mVOCs 2.0 e 3.0 [7,8]. Sulla base di un’indagine della letteratura, nel 2014, il database mVOCs 2.0 comprendeva circa 1000 sostanze volatili emesse da 69 funghi e 349 batteri [7], mentre, nel 2018, il database mVOCs 3.0 conteneva 1860 mVOC unici emessi da 604 specie batteriche e 340 specie fungine [ 8]. Studi recenti sono stati inoltre rafforzati in base alla loro importanza nella produzione alimentare, nella sicurezza alimentare e negli approcci ecologici, economici e sostenibili per aiutare l’agricoltura moderna [1–9]. I mVOC possiedono bioattività ad ampio spettro come la promozione della crescita delle piante [10], la resistenza allo stress abiotico [11–13], la difesa delle piante [14], la resistenza agli insetti nocivi [15], ecc. Esistono vari tipi di interazioni microbiche che avvengono sottoterra /di superficie come batteri-pianta, funghi-pianta, batteri-batteri, funghi-funghi, funghi-batteri, batteri-protisti e batteri-funghi-pianta. Tra i microrganismiBacillus subtilisrimane il principale microrganismo nella produzione e caratterizzazione dei mVOC [16]. Altri microrganismi includonoBacillus amyloliquefaciens[13], Pseudomonas fluorescens[17], Pseudomonas putida[18,19], Pseudomonas donghuensis[20], Streptomyces fimicarius[21], Trichodermasp. [11], ecc. Pertanto, i mVOC possiedono la potenziale efficacia per la sostituzione di fertilizzanti chimici e pesticidi non solo in condizioni di campo ma anche in condizioni post-raccolta e di stoccaggio. La presente revisione aiuterà l’ampia ricerca biologica vegetale interdisciplinare sui mVOC per un migliore sviluppo agricolo sostenibile. La rivoluzione biologica degli ultimi anni ha causato un maggiore utilizzo di input chimici per aumentare l’agricoltura sostenibile. Anche l’infertilità del suolo e i molteplici limiti di coltivazione sono stati affrontati per le necessarie espansioni. La valutazione ambientale dell'impatto della Rivoluzione Verde ha rivelato le principali aree di limitazione che prevedono l'importanza della Rivoluzione Verde 2.0 [22]. Inoltre, i paesi in via di sviluppo hanno dovuto far fronte alle varietà autoctone in fase di estinzione con pratiche colturali intense e sicurezza nutrizionale [23]. Gli studi condotti negli ultimi anni rivelano che i mVOC hanno una specificità regionale, condizioni del suolo, specificità volatile del microbioma e profili di successo riproducibili che richiedono l'arena della rivoluzione verde 2.0 efficacia. Pertanto, l’utilità dei mVOC e i loro molteplici benefici sono sottolineati per un’efficace promozione della crescita delle piante e applicazioni rispettose dell’ambiente per l’agricoltura sostenibile.

2. In che modo i mVOC possono avere vantaggi versatili nell'agricoltura sostenibile?

I mVOC possono offrire agli organismi modi rapidi e precisi per riconoscere gli organismi vicini (sia amici che nemici) e per avviare specifiche proprietà di regolazione della crescita delle piante [1–4,24]. Recenti revisioni hanno riportato le ampie modalità meccanicistiche guidate dai mVOC che innescano le varie proprietà di crescita delle piante e le attività biologiche tra cui l'attività antifungina, antibatterica, antinematodica e antiinsetto-parassitaria, insieme alla funzione elicitrice che rappresenta l'immunità delle piante (entrambi acido jasmonico e acido salicilico) [1–9,24,25]. Inoltre, è stata enfatizzata la ricerca sui mVOC e sulla gestione sostenibile dell'agricoltura per il rilascio controllato di sostanze volatili e il loro utilizzo efficace con la strategia adeguata per le applicazioni vegetali [1–6,24,25]. Pertanto, i mVOC dovrebbero essere una strategia efficiente per aumentare la crescita, la resa, la difesa e la produttività delle piante attraverso un approccio combinatorio per una migliore agricoltura sostenibile con maggiori vantaggi (Figura 1).

Figura 1. Composti organici volatili microbici e loro importanza per lo sviluppo agricolo sostenibile.

I mVOC sono stati segnalati per diverse pratiche agricole sostenibili, applicazioni rispettose dell'ambiente, regolazione dei fitormoni, segnalazione delle vie metaboliche e contenuto nutrizionale migliorato. Pertanto, la mitigazione dello stress abiotico, la promozione della crescita delle piante e il miglioramento dei tratti durante le interazioni pianta-microbo hanno confermato le qualità vitali dell’utilizzo dei mVOC [11-13]. Diversi composti organici volatili come l'acetoino e composti associati sono stati utili per le pratiche agricole. Inoltre, i mediatori della crescita delle piante, le prospettive di applicazione sul campo, i profili di espressione genica mediati dai recettori, la simbiosi, i cambiamenti ambientali, le proprietà elicitori e il rilascio controllato di sostanze volatili necessitano di ulteriori ricerche per l’utilizzo dei mVOC come alternativa ai fertilizzanti chimici nello sviluppo agricolo sostenibile. 24,25]. Tuttavia, la presente valutazione completa fornisce una comprensione più approfondita dei mVOC, che aiuta i biologi vegetali a realizzare un’agricoltura sostenibile nelle pratiche agricole.

3. Ruoli dei mVOC nell'agricoltura sostenibile

La produzione vegetale e la sicurezza alimentare sono questioni allarmanti nel mondo agricolo a causa dei fitopatogeni emergenti e dei cambiamenti climatici. Una soluzione immediata per il controllo delle malattie delle piante e la produzione agricola può essere spiegata dal maggiore utilizzo di fertilizzanti chimici e pesticidi. Tuttavia, il loro utilizzo indebito influisce negativamente sia sulla salute umana che su quella ambientale. Vari microrganismi e i loro diversi meccanismi fisiologici vengono ora utilizzati come bioinoculanti in tutto il mondo per l’agricoltura sostenibile. Sono in corso numerosi studi per rivelare nuove caratteristiche dei microrganismi nella produzione e nella protezione delle piante [1–9]. Studi precedenti suggeriscono che l’emissione di composti organici volatili (COV) è uno dei meccanismi predominanti attraverso i quali i microrganismi modulano la crescita e lo sviluppo delle piante [1–14].

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3.1. I mVOC come promotori della crescita delle piante

I mVOC possono modificare i percorsi fisiologici e ormonali delle piante per aumentare la biomassa vegetale e la produzione attraverso il miglioramento delle caratteristiche delle foglie e delle radici, i cambiamenti morfologici dei fiori e l'aumento della produzione di frutti e semi [26-28]. Nel 2003, Ryu et al. [29] hanno dimostrato che i mVOC del batterio B. subtilis GB03 aumentavano la superficie fogliare totale nell'Arabidopsis thaliana. Tra i mVOC, il 2,3-butandiolo e l'acetoino (3-idrossi-2-butanone) si sono rivelati molecole efficienti per promuovere la crescita delle piante, in particolare della biomassa dei germogli [29,30]. Tra Bacillus sp., B. amyloliquefaciens [29,30], B. mojavensis [31] e B. subtilis [29] hanno prodotto 2,3-butandiolo, mentre l'acetoino è stato prodotto da B. amyloliquefaciens [30] e B. mojavensis. Un altro rizobatterio, Serratia odorifera, emetteva un gruppo diversificato e complesso di sostanze volatili e aumentava il peso fresco di A. thaliana [32]. Uno studio di Zou et al. [33] hanno anche dimostrato che i mVOC del ceppo XTBG34 di B. megaterium aumentavano il peso fresco di A. thaliana. Inoltre, Bacillus sp., isolato dal suolo della rizosfera di Citrus aurantifolia, ha prodotto i mVOC 6,10,14-trimetil 2-pentadecanone, benzaldeide e 9-ottadecanone, che hanno promosso la lunghezza della radice primaria , numero della radice laterale e lunghezza in A. thaliana [34]. Blom et al. [35] hanno anche documentato che i volatili rilasciati da Burkholderia pyromania Bcc171 hanno provocato l'aumento del peso fresco dei germogli di A. thaliana. Alcuni altri mVOC di Bacillus sp. come il tetraidrofuran-3-olo, l'2-eptanone e l'2-etil-1-esanolo hanno migliorato la crescita delle piante in A. thaliana e nel pomodoro aumentando i livelli endogeni di auxine e strigolattoni [36 ]. Fincheira et al. [37] hanno utilizzato Lactuca sativa per studiare i COV batterici come induttori della crescita. Hanno scoperto che 10 ceppi batterici, appartenenti ai generi Bacillus, Staphylococcus e Serratia, emettevano acetoino e miglioravano la crescita della pianta aumentando il numero di radici laterali, la crescita delle radici, il peso secco e la lunghezza dei germogli. La miscela di mVOC prodotta da Sinorhizobium meliloti ha anche promosso un aumento significativo delle concentrazioni di clorofilla di Medicago truncatula, che sono un indicatore dello stato nutrizionale del Fe nelle piante. Inoltre, i mVOC hanno anche indotto un aumento della biomassa vegetale [38]. Un altro studio ha mostrato la capacità dei funghi del suolo di produrre mVOC che promuovono la crescita e la protezione delle piante [39]. Inoltre, i mVOC emessi da P. fluorescens hanno stimolato la crescita dell’area fogliare in Mentha piperita [40]. Parco et al. [41] hanno dimostrato che il ceppo SS101 di P. fluorescens promuove la crescita del tabacco attraverso l'aumento del peso fresco delle piante. Questi studi suggeriscono fortemente che i mVOC possono essere utilizzati come induttori di crescita e come strategia alternativa o complementare per l’applicazione nelle specie orticole.

Tra i mVOC di origine fungina, nel genere Trichoderma, ci sono diverse specie i cui mVOC sono stati descritti con la capacità di promuovere la crescita delle piante in A. thaliana. Contreras-Cornejo et al. [42] hanno suggerito che il δ-cadinene mVOC prodotto da Trichoderma virens ha aumentato la ramificazione delle radici, la biomassa totale e il contenuto di clorofilla, mentre l'alcol isobutilico, l'alcol isopentilico e il 3-metilbutanale da Trichoderma viride hanno accelerato la fioritura [43]. La miscela di mVOC prodotta da Trichoderma atroviride ha favorito la crescita di A. thaliana, ma la loro efficienza variava con l’età delle colture fungine [44]. Inoltre, i mVOC sintetizzati da Alternaria alternata modulano la biosintesi dell’amido durante l’illuminazione [45] e aumentano anche il tasso di fotosintesi e l’accumulo di citochinine e zuccheri in A. thaliana [46]. Schenkel et al. [47] hanno riferito che i mVOC, il furfurale e la 5-metil-2-furancarbossaldeide delle specie Fusarium hanno aumentato la lunghezza della radice primaria in A. thaliana. In un altro studio, l'acido mVOC 1-naftilftalamico delle specie Verticillium ha aumentato la biosintesi delle auxine nelle piante [48]. Pertanto, sia nelle piante che in altri organismi, i mVOC possono modulare il metaboloma, il genoma e il proteoma, avendo l’indebito potenziale di agire come veri e propri biostimolanti e bioprotettori, anche in condizioni di campo aperto [1,49].

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3.2. I mVOC come agente di biocontrollo e meccanismo di difesa delle piante

Il biocontrollo sembra essere un’alternativa affidabile ai fertilizzanti chimici grazie alla sua natura ecologica e alla sua sicurezza, che possono fornire protezione a lungo termine alle piante. Diversi studi suggeriscono che i mVOC possono inibire diversi tipi di fitopatogeni e sono considerati un’alternativa vitale ai pesticidi (Tabella 1). I mVOC non solo controllano i fitopatogeni, ma aumentano anche il tasso di sopravvivenza dei microrganismi rimuovendo potenziali concorrenti, cioè i fitopatogeni, per i nutrienti. Fernando et al. [50] hanno mostrato la natura antifungina dei mVOC prodotti da 12 isolati della specie Pseudomonas e il loro potenziale utilizzo nel biocontrollo dei funghi fitopatogeni, Sclerotinia sclerotiorum. Allo stesso modo, i mVOC di due ceppi di Bacillus sp. ha ridotto significativamente il peso e il numero delle strutture vegetative di sopravvivenza a lungo termine (sclerozi) di S. sclerotiorum [51]. Kai et al. [52] hanno confermato che gli isolati rizobatterici di P. fluorescens, P. trivialis, Serratia plymuthica, S. odorifera, Stenotrophomonas maltophilia e S. rhizophila hanno prodotto un gruppo di mVOC e hanno inibito la crescita di Rhizoctonia solani. B. subtilis emetteva mVOC come benzaldeide, nonanale, benzotiazolo e acetofenone, che agivano contro l'agente causale del marciume dell'anello della patata, Clavibacter michiganensis subsp. sepedonicus e hanno ridotto le dimensioni delle colonie e altre anomalie nelle cellule [16]. Inoltre, gli studi sia in vitro che in vivo sui mVOC 2-undecanoato, 2-tridecanone ed eptadecano di B. amyloliquefaciens non solo hanno mostrato attività di biocontrollo (inibizione della motilità, formazione di biofilm e colonizzazione delle radici) contro il patogeno dell'avvizzimento del pomodoro Ralstonia solanacearum, ma anche un aumento dello stress ossidativo [53,54]. Xie et al. [55] hanno dimostrato che l'alcool decilico e il 3,5,5-trimetilesanolo dei Bacillus mVOC hanno inibito la crescita di Xanthomonas oryzae, l'agente causale della malattia batterica della peronospora delle foglie del riso. I mVOC del Muscodor Crispans hanno inibito la crescita del patogeno batterico degli agrumi, X. axonopodis pv. Citri e l'agente causale della malattia Sigatoka nera della banana, Mycosphaerella fijiensis [56]. La crescita micellare dell'oomicete in Phytophthora capsici è stata inibita in modo significativo dai COV (3-metil-1-butanolo, ovvero ovaleraldeide, acido isovalerico, 2-etilesanolo e 2-eptanone) di Bacillus e Acinetobacter [57]. Inoltre, i mVOC toluene, etilbenzene, m-xilene e benzotiazolo da P. fluorescens hanno mostrato effetti batteriostatici [58]. I composti a otto atomi di carbonio come l'1-otten-3-olo, l'3-ottanolo e l'3-ottano (alcool dei funghi) sono tra i COV fungini più comuni. Tra i COV fungini, l'1-otten-3-olo ha inibito la crescita del fungo fitopatogeno B. cinerea in A. thaliana [59]. Kottb et al. [60] hanno riferito che il mVOC 6-pentilpirone di T. asperellum ha ridotto la formazione di spore di B. cinerea e A. alternata e ha migliorato i meccanismi di difesa della pianta. Pochi studi [61,62] hanno riportato che il dimetildisolfuro VOC, da P. fluorescens, P. stutzeri e Stenotrophomonas maltophilia, fornisce protezione contro i funghi fitopatogeni B. cinerea nelle piante di pomodoro e M. truncatula. I COV come il feniletanolo, l’acetato di etile e il metilbutanolo del lievito Saccharomyces cerevisiae hanno inibito la crescita di Guignardia citricarpa, gli agenti causali della malattia dei punti neri degli agrumi [63]. Inoltre, i mVOC come 1,3 pentadiene, acetoino e tiofene emessi da B. amyloliquefaciens erano efficaci contro i patogeni post-raccolta Monilinia laxa e M. fructicola nelle piante di ciliegio in crescita e durante il loro stoccaggio [64]. Zheng et al. [14] forniscono anche prove che i mVOC (-farnesene) rilasciati da specie batteriche (ad esempio B. pumilus, B. amyloliquefaciens ed Exiguobacterium acetylicum) avevano meccanismi di resistenza contro i funghi fitopatogeni post-raccolta Peronophythora litchi.

Tabella 1. Riepilogo dei composti volatili microbici e del loro controllo sulle malattie delle piante.

Tabella 1. Continua

Inoltre,B. subtilis eB. amyloliquefaciens ha rilasciato 2,3-butandiolo contro l'Erwinia carotovora subsp. resistenza sistemica indotta da carotovora in A. thaliana, mediata dalla via di segnalazione dell'etilene [65]. Nel tabacco, il 2,3-butandiolo ha suscitato ISR contro il batterio necrotrofico E. carotovora subsp. carotovora, ma non contro il patogeno batterico biotrofico P. syringae. I COV batterici emessi da P. polymyxa E681 hanno svolto un ruolo importante nella promozione della crescita e nella protezione delle piantine di Arabidopsis. Inoltre, su una miscela di 30 COV, il tridecano è risultato efficace contro P. syringae pv. ceppo maculicola ES4326 tramite meccanismo ISR [66]. L’acetoina del batterio B. subtilis ha indotto una resistenza sistemica in A. thaliana contro P. syringae attraverso la via di segnalazione SA [67]. Nelle piante di mais, gli stessi mVOC dell’Enterobacter aerogenes hanno indotto resistenza contro il fungo della peronospora delle foglie del mais settentrionale, Setosphaeria turcica [68]. I mVOC di Cladosporium sp. hanno mostrato ISR contro il patogeno vegetale P. syringae [69]. Proteus vulgaris ha prodotto mVOC di indolo, che hanno modulato la crescita di A. thaliana attraverso l'interazione metabolica tra le vie auxina, citochinina e brassinosteroidi [70]. In condizioni di campo è stata verificata l'efficacia dei mVOC batterici contro le malattie batteriche, come nel caso del 3-pentanolo emesso da B. amyloliquefaciens, che aumenta la resistenza delle piante di pepe contro la maculatura batterica (X. axonopodis pv. vesicatoria) mediante le vie di segnalazione SA e JA [71]. Streptomyces spp. ha inibito la produzione di aflatossine dal patogeno fungino Aspergillus flavus attraverso la sottoregolazione di diversi geni coinvolti nella biosintesi delle aflatossine [72,73]. L’esposizione di S. sclerotiorum ai mVOC prodotti dalle specie Trichoderma ha portato alla sovraregolazione di quattro geni della glutatione S-transferasi, che sono coinvolti nella disintossicazione dei metaboliti secondari antifungini, che possono contribuire alla virulenza di S. sclerotiorum [74]. L'attivazione delle difese delle piante da parte dei mVOC è stata ampiamente studiata, anche in vitro e persino in test sul campo. Le future linee di ricerca dovrebbero essere condotte per sviluppare formulazioni e metodologie per l'uso diretto in agricoltura.

3.3. mVOC come miglioramento dello stress abiotico

Oltre ad alleviare lo stress biotico, i mVOC hanno anche aumentato la tolleranza allo stress abiotico nelle piante, ma fino ad oggi sono stati documentati studi limitati. Zhang et al. [75] hanno dimostrato che B. subtilis emetteva 2,{2}}butandiolo contribuendo alla tolleranza al sale in Arabidopsis e riducendo l'espressione del trasportatore K+ 1 nelle radici con sovraregolazione nei germogli di A. thaliana. La regolazione dell'espressione (sovraregolazione vs sottoregolazione) ha aiutato la regolazione dell'accumulo di Na+ e, d'ora in poi, ha migliorato la tolleranza allo stress salino. Inoltre, le piante di Arabidopsis stressate dal sale trattate con COV di B. subtilis GB03 hanno mostrato una maggiore produzione di biomassa e un minore accumulo di Na+ rispetto alle piante stressate dal sale. Considerando che lo stesso composto prodotto da P. lororaphis ha provocato tolleranza alla siccità, che è derivata da una maggiore chiusura stomatica e da una ridotta perdita di acqua [76]. In uno studio successivo, è stato scoperto che il 2,3-butandiolo induce la produzione vegetale di ossido nitrico (NO) e perossido di idrogeno, mentre la perturbazione chimica dell'accumulo di NO compromette la sopravvivenza delle piante stimolate dal 2,3-butandiolo in condizioni di siccità fatica. I risultati di cui sopra hanno indicato un ruolo importante per la segnalazione di NO nella tolleranza alla siccità indotta dal 2,3-butandiolo [77]. Sotto stress osmotico, l’Arabidopsis esposta ai COV GB03 ha accumulato livelli più elevati di colina e glicina betaina rispetto alle piante senza trattamento con COV [78]. Li e Kang, [12] hanno dimostrato che i mVOC del Verticillium dahliae hanno aumentato la segnalazione di difesa contro lo stress salino da parte delle auxine in A. thaliana. Secondo del Rosario-Cappellari e Banchio [13], l'acetoino emesso da B. amyloliquefaciens su M. piperita ha mostrato una maggiore tolleranza alla salinità e anche un aumento del contenuto di clorofilla e acido salicilico. Inoltre, P. simiae ha rilasciato mVOC fenolo-2-metossi, acido stearico, tetracontano e acido miristico nella soia, che hanno ridotto significativamente Na+ e aumentato l'assorbimento di K+ e P nelle radici sotto stress salino, il che è anche dovuto alla sovraregolazione di geni perossidasi, catalasi, proteina di deposito vegetativo e nitrito reduttasi [79,80]. Le emissioni non solo hanno ridotto i livelli di Na+ nelle radici, ma hanno anche aumentato l’accumulo di prolina, che protegge le cellule dallo stress osmotico [80]. B. thuringiensis AZP2 e Paenibacillus polymyxa B hanno emesso tre composti volatili, benzaldeide, -pinene e geranil acetone, nei semi di grano, che hanno mostrato una maggiore tolleranza allo stress da siccità e hanno anche mostrato un aumento del peso secco, dell'efficienza nell'uso dell'acqua e dell'attività enzimatica antiossidante [81 ]. Secondo Ledger et al. [82], i mVOC 2-undecanone, 7-esanolo, 3-metilbutanolo e dimetildisolfuro emessi da Paraburkholderia phytofirmans PsJN hanno mostrato un aumento del tasso di crescita delle piante e della tolleranza alla salinità. È interessante notare che Yasmin et al. [83] hanno riferito che i mVOC dimetildisolfuro, 2,3-butandiolo e 2-pentilfurano emessi da P. pseudoalcaligenes hanno alleviato lo stress da siccità nelle piante di mais. Li et al. [84] hanno concluso che i COV (2,3-butandiolo) di Rahnella aquatilis JZ-GX1 hanno avuto un effetto significativo di promozione della crescita delle piante sulle piantine di Robinia pseudoacacia in condizioni di stress salino. È importante sottolineare che i rapporti sodio-potassio negli steli delle radici e nelle foglie di acacia esposti ai COV del ceppo JZ-GX1 erano significativamente inferiori a quelli dei campioni di controllo. Nelle piante è stata segnalata la capacità dei mVOC di aumentare la tolleranza delle piante agli stress abiotici come la salinità e la siccità. Tuttavia, l’esatta applicazione dei mVOC in campo agricolo per aumentare la produttività delle colture in condizioni di stress abiotico necessita di ulteriori studi.

3.4. I mVOC modulano la segnalazione ormonale delle piante

È stato dimostrato che alcuni mVOC modulano la crescita delle piante modificando la biosintesi, la percezione e l'omeostasi degli ormoni vegetali. La modificazione della crescita delle piante corrisponde alla modulazione delle vie di segnalazione dell'acido salicilico, dell'acido jasmonico/etilene e dell'auxina. Diversi studi con A. thaliana hanno mostrato segni vitali che i mVOC possono modulare le vie dei fitormoni. Ryu et al. [29] hanno riferito che i mVOC rilasciati da B. subtilis GB03 hanno attivato le vie della citochinina in A. thaliana, svolgendo un ruolo importante nell'area superficiale della foglia. Inoltre, l’omeostasi dell’auxina in A. thaliana era modulata dai mVOC di B. subtilis GB03, mentre i geni della biosintesi dell’auxina (NIT1 e NIT2) e i geni reattivi erano sovraregolati [85]. Bailly et al. [86] hanno dimostrato che lo sviluppo delle radici laterali in A. thaliana era regolato dall'indolo rilasciato da Escherichia coli attraverso la modulazione della via di segnalazione dell'auxina. Inoltre, i mVOC emessi da P. vulgaris JBLS202 regolano diversi percorsi come citochinina, brassinosteroidi e auxina per la crescita di A. thaliana [70]. Trichoderma spp. ha rilasciato 6-pentyl-2H-pyran-2-one (6-PP), che ha modulato l'architettura della radice di A. thaliana mediante percorsi di segnalazione dell'auxina attraverso la modulazione di PIN-auxina trasportano le proteine ​​nel tessuto radicale specifico. 6-Il PP ha modulato la funzione dei recettori dell'auxina (TIR1, AFB2 e AFB3), influenzando lo sviluppo delle radici laterali [87]. Inoltre, è stato riportato che i COV emessi da A. alternata stimolano l’accumulo di citochinina, che svolge un ruolo importante nella crescita di A. thaliana [46]. Inoltre, i mVOC emessi da B. methylotropicus M4–96 hanno promosso l’aumento della concentrazione di acido indolo acetico nel germoglio e nella radice di A. thaliana, indicando che l’attivazione della via dell’auxina ha aumentato il contenuto di auxina in A. thaliana [88]. Secondo Zhou et al. [89], i mVOC emessi dal ceppo SAY09 di B. amyloliquefaciens hanno alleviato la tossicità del cadmio in A. thaliana attraverso una maggiore biosintesi dell'auxina. Inoltre, i mVOC emessi da B. subtilis SYST2 hanno aumentato la concentrazione di auxina e citochinina nelle piantine di S. lycopersicum, il che è stato supportato dalla sovraregolazione dei geni correlati alla loro biosintesi [90]. Recentemente, Jiang et al. [36] hanno riferito che la crescita di A. thaliana è stata migliorata attraverso l'azione di auxina e strigolattone da parte dei COV rilasciati da Bacillus sp. JC03. Inoltre, i COV emessi da R. solani hanno sovraregolato i geni associati all'auxina (IAA-2, IAA-19, IAA-29, PIF5 e HB-2) e all'acido abscissico (CYP707A43) in A. thaliana [91]. È interessante notare che l'acido mVOC 1-naftilftalamico emesso da Verticillium spp. regolavano la segnalazione dell'auxina per promuovere la crescita in A. thaliana, che è stata notata nei mutanti (AUX1, TIR1 e AXR1) [48]. Infine, si nota che i COV emessi da F. luteovirens hanno aumentato il numero di radici laterali in A. thaliana e ridotto l’accumulo di auxina nella lunghezza della radice primaria attraverso la repressione del trasportatore di efflusso di auxina PIN-FORMED 2 (PIN2) [92]. Pertanto, i mVOC contribuiscono in modo significativo alla regolazione di molti processi fisiologici e di segnalazione cruciali e migliorano la crescita e il vigore complessivi delle piante.

4. mVOC sulle interazioni intra e inter-specie

L'interazione microbica gioca un ruolo importante all'interno e all'esterno del regno a causa di una varietà di composti e metaboliti secondari rilasciati da diversi microrganismi. Le varie funzioni dei mVOC corrispondono alla modulazione delle interazioni microbo-microbo e microbo-pianta tramite molecole di segnalazione, che regolano i processi fisiologici chiave [9–17,49,93–95]. I mVOC prodotti appartengono a diverse classi (chetoni, alcoli, pirazine, alcheni, solfuri, benzenoidi, terpeni, ecc.). La produzione di mVOC è influenzata da vari fattori tra cui lo stadio di crescita microbica, la disponibilità di nutrienti, il contenuto di ossigeno e umidità, il pH, la temperatura, ecc. [4]. I microrganismi che producono mVOC non solo comunicano con altri organismi, ma aumentano anche la loro efficienza di sopravvivenza, il che consente loro di acquisire tratti mVOC specifici e associati all'evoluzione. Allo stesso tempo, i (micro)organismi comunicanti possono sviluppare meccanismi fisiologici per la percezione e la tolleranza dei mVOC. Pertanto, i mVOC agiscono come mediatori delle interazioni ecologiche intra e interspecifiche, che vanno dalla comunicazione microbo-microbo alle interazioni interdominio. È stato dimostrato che i mVOC comportano vari adattamenti ambientali dell'interazione intra/intra specie e la modulazione delle proprietà biochimiche. I cambiamenti intrinseci possono essere attribuiti a cambiamenti nel pH, all'interruzione del rilevamento del quorum e alla regolazione della fitopatogenicità (ad esempio, produzione di proteine ​​di virulenza). Jones et al. [96] hanno dimostrato che Streptomyces venezuelae sintetizzava la trimetilammina in seguito all'aumento del pH nel loro mezzo, che a sua volta riduceva la disponibilità di ferro locale nella nicchia. La miscela di mVOC 1-undecene, metil tiolacetato e dimetil disolfuro di Pseudomonas lororaphis ha ridotto i segnali di rilevamento del quorum richiesti per la biosintesi della fenazina e ha anche soppresso l'espressione dei geni biosintetici degli N-acil-omoserina lattoni [97]. Inoltre, i mVOC leudiazen possono regolare la produzione di mangotossina in Pseudomonas syringae pv. siringa [98]. Inoltre, i mVOC possono regolare la loro fitopatogenicità e agire come sostanza antimicrobica, facilitando la colonizzazione della fillosfera da parte di P. syringae pv. siringhe.

L’ampia diversità dei mVOC media interazioni complesse e ancora sconosciute tra e tra regni, e questi attributi sottolineano l’importanza della specificità e della reattività crociata dei mVOC e il loro significato evolutivo [4,25,28]. Ad esempio, la geosmina, generalmente identificata nel suolo, è stata collegata ai recettori olfattivi negli insetti mediante l’interazione tra gli organismi tassonomicamente distanti Streptomyces e l’artropode del suolo Folsomia candida [99]. Pochi studi hanno dimostrato che la produzione di geosmina e 2- metilisoborneolo da parte di Streptomyces attrae F. candida [99–101]. In queste interazioni tra regni, F. candida supporta la dispersione delle spore batteriche attraverso l'alimentazione e l'attaccamento alla loro cuticola, che, a loro volta, beneficiano del successo riproduttivo come la muta degli artropodi più elevata e la deposizione delle uova. Un altro studio ha dimostrato che una serie di mVOC (tra cui decanale, 2-etilesil acetato, 3,5-dimetilbenzaldeide ed etil acetato) emessi dai batteri Listeria monocytogenes attraggono il protozoo Euglena gracilis nel suolo [102]. Questo protozoo si nutre di specifici taxa batterici, imponendo una forte pressione selettiva favorendo la persistenza e l’evoluzione dei tratti adattativi per resistere alla predazione [103]. Vi è una diminuzione nella formazione di spore di B. cinerea e A. alternata, e un aumento delle reazioni di difesa della pianta è dovuto a un 6-pentilpirone, un composto distintivo di T. asperellum [60]. I mVOC facilitano anche le comunicazioni bidirezionali tra specie tra Verticillium longisporum P. polymyxa [104] e Aspergillus flavus-Ralstonia solanacearum [105]. B. amyloliquefaciens emetteva i mVOC pirazina e 2,5-dimetil pirazina, stimolando la difesa mediata sia dall'acido jasmonico che dall'acido salicilico nella fillosfera delle piante [106]. Inoltre, la capacità di batteri e funghi di comunicare tra loro è un aspetto notevole del mondo microbico. Schmidt et al. [107] hanno eseguito analisi di trascrittomica e proteomica del batterio Serratia plymuthica esposto ai COV emessi dal patogeno fungino Fusarium culmorum. Hanno scoperto che il batterio rispondeva ai COV fungini e modificava la loro espressione genica e proteica in relazione alla motilità, alla trasduzione del segnale, al metabolismo energetico, alla biogenesi dell’involucro cellulare e alla produzione di metaboliti secondari. Pertanto, l'ecologia e l'adattamento dei microrganismi e dei loro mVOC rappresentano la valutazione del meccanismo delle dinamiche ecoevolutive e quindi determinano la specificità e la reattività crociata dei mVOC.

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5. Ricerche recenti sui mVOC

I microrganismi associati alle piante e al suolo rilasciano un'ampia varietà di mVOC, come riportato (Tabella 2); tuttavia, anche oggi, le funzioni ecologiche e fisiologiche di molti mVOC non sono comprese in dettaglio e richiedono ulteriori ricerche. Composti organici volatili rilasciati da batteri endofiti comprendenti Acinetobacter, Arthrobacter, Bacillus, Microbacterium, Pantoea, Pseudomonas e Stenotrophomonas sp. ha inibito la crescita di agenti patogeni fungini, vale a dire Alternaria alternata e Corynespora cassiicola [108]. Studi recenti hanno dimostrato la capacità dei funghi del suolo di produrre mVOC che migliorano la crescita e la protezione delle piante [39,109-111]. Velásquez et al. [39] hanno mostrato la differenza nei modelli di produzione di mVOC durante l’interazione del fungo micorrizico arbuscolare Funneliformis mosseae e del rizobatterio Ensifer meliloti che promuove la crescita delle piante, specificando i ruoli apparenti nella gestione sostenibile del vigneto. In questo studio, i monoterpeni sono stati fortemente potenziati da F. mosseae mediante una maggiore difesa della pianta, mentre E. meliloti non ha influenzato in modo significativo la produzione e la difesa di mVOC. Esistono effetti benefici dei ceppi di Trichoderma presenti negli ecosistemi delle radici e nel suolo per migliorare la crescita delle piante da parte dei COV. Un COV rilasciato da funghi endofiti, Trichoderma asperellum, ha rivelato una potente attività antifungina contro i patogeni delle macchie fogliari Corynespora cassiicola e Curvularia aeria, con promozione della crescita delle piante nella lattuga [112]. Inoltre, mVOC sono stati documentati anche per l’interazione endofitica di Trichoderma spp.- Sclerotinia sclerotiorum, Sclerotium rolfsii e Fusarium oxysporum attraverso il micoparassitismo [113]. Uno studio precedente ha indicato che i mVOC del F. oxysporum non patogeno si sono rivelati efficaci nel combattere l’avvizzimento del Verticillium, rivelando l’importanza delle specie non patogene per le future strategie di protezione delle piante [114]. Recentemente, Junior et al. [115] hanno mostrato l’importanza dei mVOC come alternativa per ridurre l’uso dei tradizionali fungicidi sintetici. Hanno scoperto che il lievito Starmerella bacillaris sintetizzava composti organici volatili, che mostravano una riduzione della malattia della muffa grigia della mela (B. cinerea) e regolavano i profili qualitativi aromatici del sidro insieme alle attività di biocontrollo antimicrobico mediate dall’alcol benzilico. Oltre alla promozione della crescita e alla protezione delle piante, tra i benefici avanzati dei COV si è tenuto conto anche del controllo delle malattie post-raccolta. I ceppi di Aureobasidium pullulansi L1 e L8 hanno rivelato attività antagoniste contro due ceppi di lievito, Monilinia fructigena e M. fructicola, nel combattere la malattia da marciume bruno nei frutti con nocciolo nel controllo post-raccolta [116]. Uno studio recente ha dimostrato l'efficace controllo biologico del patogeno del frutto di litchi post-raccolta P. litchii da parte dei mVOC. Hanno scoperto che il benzotiazolo aveva un effetto antagonista contro P. litchii, mentre l'αfarnesene potrebbe indurre meccanismi di difesa della pianta [14,21]. Si è scoperto che molti COV fungini sono identici agli aromi e alle fragranze naturali prodotti dalle molecole vegetali e sono quindi di enorme importanza nell’industria chimica, dei mangimi, farmaceutica, alimentare e cosmetica.

Morita et al. [117] hanno dimostrato che Bacillus pumilus emetteva mVOC, in particolare metilisobutilchetone, etanolo, 5-metil-2-eptanone e S-2-metilbutilammina, che avevano effetti dello spettro antifungino contro il deterioramento degli alimenti funghi durante lo stoccaggio. Inoltre, l'endofita Pseudomonas putida BP25 derivato dal pepe nero si è dimostrato un approccio rispettoso dell'ambiente nella lotta contro gli oomiceti patogeni (Phytophthora capsici e Pythium myriotylum), i patogeni fungini (Rhizoctonia solani, Colletotrichum gloeosporioides, Athelia rolfsii, Gibberella moniliformis e Magnaporthe oryzae), batteri patogeni (Ralstonia pseudosolanacearum) e nematodi parassiti delle piante (Radopholus similis) [19]. L'estere etilico dell'acido benzoico, l'acido 3-metil-butanoico e l'2-etil-1-esanolo erano i composti organici volatili intrinseci presenti nella regione della rizosfera del riso provocati da R. solani, il solito riso patogeno della peronospora della guaina [118]. Bacillus spp. nella rizosfera dell'avocado hanno sintetizzato composti organici volatili tra cui chetoni, pirazine e composti contenenti zolfo per arrestare la malattia da deperimento causata da Fusarium sp. [119]. B. subtilis CF-3 secerne composti organici volatili tra cui 2,4-di-tert-butiltiofenolo e benzotiazolo, che mostrano potenziali attività antifungine contro Colletotrichum gloeosporioides e Monilinia fructicola, ostacolando così la fermentazione [120]. B. subtilis CF-3 secerne composti organici volatili nella lotta contro la Monilinia fructicola attraverso l'attivazione di enzimi resistenti alle malattie che comprendono fenilalanina ammoniaca-liasi, chitinasi e -1,3-glucanasi nelle pesche [121 ]. I composti organici volatili prodotti da B. velezensis CT32 hanno mostrato proprietà antifungine e di biofumigazione contro Verticillium dahliae e F. oxysporum, causando avvizzimento vascolare [122]. Pertanto, le attività antimicrobiche ad ampio spettro confermano l’efficacia dei mVOC [19]. La ricerca stabilisce che i mVOC secreti dai microrganismi negli ecosistemi vegetali potrebbero avere importanti implicazioni sulle risorse benefiche del suolo, contribuendo alla salute del suolo e delle piante.

Sono stati confermati un'attività fumigante e un potenziale antifungino distinti da Streptomyces sp. composti organici volatili derivati ​​dal ceppo S97-che controllano B. cinerea nelle fragole [123]. Lo Streptomyces yanglinensis 3–10 ha prodotto composti organici volatili che possiedono potenzialità di fumigazione nel frenare A. flavus e A. parasiticus, causando la contaminazione dell'ambiente di conservazione dei noccioli di arachidi [73]. I lieviti di biocontrollo comprendenti Wickerhamomyces anomalus, Metschnikowia pulcherrima, Aureobasidium pullulans e composti organici volatili derivati ​​da Saccharomyces cerevisiae hanno rivelato efficienza di biocontrollo e sinergia con l’anidride carbonica per prevenire la perdita post-raccolta negli scenari di confezionamento [124]. I complessi patologici basati sulla meloidogina sono stati collegati ai composti organici volatili degli agenti nematocidi di biocontrollo [125]. Per respingere i parassiti del punteruolo delle banane, Cosmopolites sordidus è stato arrestato utilizzando composti organici volatili sintetizzati da funghi entomopatogeni, Beauveria bassiana (Bb1TS11) e Metarhizium Roberts (Mr4TS04) [126]. L'1-undecano derivato dalla crescita delle piante che promuovono Pseudomonas sp. ST-TJ4 ha rivelato gli efficaci composti organici volatili nella gestione sostenibile degli ecosistemi agroforestali contro vari funghi fitopatogeni [127]. I composti organici volatili si sono dimostrati efficaci anche nel decifrare l'associazione simbiotica insetti-microbi nello scarabeo della corteccia di abete rosso; Ips typographus mostra le strategie di gestione dei parassiti forestali [128]. Inoltre, la sostituzione di fertilizzanti chimici e pesticidi con composti organici volatili derivati ​​da fonti microbiche per combattere l’aumento della popolazione e la domanda di approvvigionamento alimentare e garantire un’agricoltura sostenibile [1,15,25,28,93]. Gli aggiornamenti dello scenario di ricerca negli ultimi cinque anni descrivono le metodologie e le strategie avanzate per l’utilizzo di composti organici volatili nella gestione dell’agricoltura sostenibile. Pertanto, è necessario un progetto di catalogazione che preveda la valutazione dei pro e dei contro dei mVOC. Inoltre, sono necessari studi complessi per decifrare la modalità di azione, la specificità e la sensibilità dei mVOC nell’agricoltura sostenibile per improvvisare obiettivi di sviluppo agricolo sostenibile per un futuro migliore.

Tabella 2. Composti organici volatili microbici e loro potenziali ruoli biologici.

6. Rispetto dell'ambiente e limitazioni dei mVOC

La discussione sui mVOC sintetizzati dai microrganismi e sulle loro interazioni ha confermato l’efficacia e la specificità dei mVOC per l’agricoltura e lo sviluppo sostenibili. Tuttavia, ci si è concentrati sui mVOC per una migliore gestione della crescita delle piante. I meccanismi intrinseci includono la regolazione della crescita delle piante, l'inibizione dei fitopatogeni, l'attivazione dei segnali di difesa delle piante, l'induzione della difesa delle piante, l'omeostasi delle piante mediata dagli ormoni, l'efficacia antimicrobica, ecc. [1,2,25,28,93,94]. Pertanto, il regno dei mVOC richiede una ricerca complessa e intensa per derivare le applicazioni dei composti organici volatili e le loro potenziali interazioni nell'accertare un'agricoltura sostenibile (Figura 2). Inoltre, i mVOC endofitici derivati ​​​​da funghi sono stati ampiamente esaminati per le loro proprietà antibatteriche e antifungine, accertando le implicazioni di fitotossicità [56,113,129-131]. Ciononostante, le strategie di disintossicazione impiegate dai mVOC avranno maggiori benefici nell’istituzione di un’agricoltura sostenibile [129-132]. I potenziali di disintossicazione dei mVOC sono stati ampiamente riportati dai biologi vegetali e la fertilità del suolo a lungo termine è stata segnalata nei terreni dei vigneti (viticoltura) [130]. Inoltre, i composti organici volatili nelle interazioni pianta-microbo porteranno a successive sperimentazioni sul campo dopo intricati studi molecolari sulla percezione delle sostanze volatili da parte delle piante, sui meccanismi di endocitosi mediata dai recettori e sulla profilazione differenziale delle sostanze volatili [132]. Inoltre, le malattie legate alla perdita post-raccolta sono state affrontate attraverso la biofumigazione con mVOC in una gestione efficace [133-138]. Pertanto, i vantaggi versatili dei composti organici volatili a base microbica sono riassunti per una migliore compatibilità ambientale e sostenibilità dell’agricoltura.

Figura 2. Obiettivi e ambiti riassuntivi dell’agricoltura sostenibile.

Vari fattori ambientali come le condizioni di crescita microbica, la comunità microbica, la disponibilità di nutrienti e ossigeno, la temperatura e il pH influenzano la produzione di mVOC [104-107]. Questi fattori ambientali hanno reso difficile identificare se l’effetto fosse su una singola molecola e quale fosse il meccanismo. Pertanto, l’applicazione commerciale di questi volatili è molto limitata rispetto alle implicazioni economiche. Inoltre, ci sono diverse differenze negli effetti dei composti volatili da laboratorio a campo. La non riproducibilità dei risultati, l’autenticità e le applicazioni economicamente vantaggiose prevedono l’applicazione di pratiche agricole intelligenti. L’incorporazione di analisi dei big data, fenotipizzazione e sensori per il monitoraggio continuo dei composti organici volatili è sottolineata per l’agricoltura sostenibile [105-107]. Pertanto, i limiti affrontati nell’applicabilità delle sostanze volatili possono essere corretti utilizzando progressi tecnologici economicamente vantaggiosi e approcci di gestione rispettosi dell’ambiente.

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7. Considerazioni conclusive e prospettive future

La ricerca sui mVOC nelle interazioni pianta-microbo, nelle interazioni microbico-microbo e nei rispettivi benefici positivi nell’agricoltura sostenibile e nella produttività delle piante è stata elaborata per progressi futuri. Gli studi sulla promozione della crescita delle piante, sulla difesa delle piante, sulla tolleranza allo stress e sui meccanismi ISR ​​indicano l’importanza dei mVOC e il loro ruolo vitale nell’agricoltura sostenibile. Inoltre, la transizione dal laboratorio al campo degli esperimenti che coinvolgono la percezione di sostanze volatili, percorsi di interazione e regolazione genetica è stata rafforzata per pratiche agricole più sostenibili. Prove sul campo rispettose dell’ambiente ed economicamente vantaggiose, nuove incorporazioni per la coltura idroponica e tassi di successo volatili possono aprire una nuova strada alla ricerca sulla sostenibilità. Inoltre, le sostanze volatili contribuiranno alla maggior parte delle prospettive di ricerca nella rivoluzione verde 2.0 per aver superato l'uso su larga scala di fertilizzanti chimici e pesticidi con maggiori input di agricoltura biologica per la nutrizione agricola. Anche se l’efficacia dei diversi mVOC nelle interazioni pianta-microbo è stata ampiamente studiata, i meccanismi precisi coinvolti sono ancora sconosciuti. Ciò indica l’importanza di ulteriori ricerche sui mVOC e sugli studi sull’interazione pianta-microbo. Pertanto, le prospettive future saranno promettenti per la multi-omica, l'analisi dei big data e la tecnologia dei biosensori per l'autenticazione dei meccanismi fisiologici e il successo della sperimentazione sul campo delle sostanze volatili, in particolare dei COV.

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