Progressi della ricerca sugli ATG coinvolti nell'immunità delle piante e nel metabolismo NPR1

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L'autofagia è un percorso essenziale di degradazione di proteine ​​​​e organelli in eccesso e anormali attraverso il loro inghiottimento in autofagosomi che successivamente si fondono con il vacuolo. I geni correlati all'autofagia (ATG) sono essenziali per la formazione di autofagosomi. Ad oggi, in Arabidopsis sono stati identificati circa 35 ATG, coinvolti nell'insorgenza e nella regolazione dell'autofagia.

Tra queste, 17 proteine ​​sono legate alla resistenza contro i patogeni delle piante. Il coattivatore di trascrizione non espressione dei geni correlati alla patogenesi 1 (NPR1) è coinvolto nell'immunità innata e nella resistenza acquisita nelle piante, che regola la maggior parte dei geni sensibili all'acido salicilico (SA). Questo documento riassume principalmente il ruolo di ATG e NPR1 nell'immunità delle piante e il progresso della ricerca sugli ATG nel metabolismo di NPR1, fornendo una nuova idea per esplorare la relazione tra ATG e NPR1.

Parole chiave:

Arabidopsis; autofagia; NPR1; immunità delle piante.

L'autofagia e l'immunità sono strettamente correlate e le due si promuovono a vicenda e mantengono una buona salute.

L'autofagia è un importante processo metabolico nelle cellule, che fornisce energia e materie prime per le cellule inghiottendo i rifiuti e gli organelli danneggiati all'interno delle cellule e decomponendoli in sostanze nutritive. L'autofagia svolge un ruolo importante nel metabolismo cellulare e nelle attività della vita e aiuta a mantenere l'omeostasi cellulare e a resistere a vari stimoli di stress esterni.

L'immunità è un importante meccanismo di difesa per il corpo contro l'invasione di agenti patogeni estranei e la crescita di tessuti maligni, inclusi due livelli di immunità innata e immunità acquisita. L'immunità innata può identificare e attaccare rapidamente i patogeni invasori, mentre l'immunità acquisita migliora la difesa contro i patogeni attraverso meccanismi come la presentazione dell'antigene e la produzione di anticorpi.

La relazione tra autofagia e immunità si manifesta principalmente nei seguenti aspetti:

1. L'autofagia può rimuovere proteine ​​​​e antigeni dannosi nelle cellule, ridurre la stimolazione dello stress delle cellule e l'attivazione del sistema immunitario.

2. L'autofagia può partecipare al processo di presentazione dell'antigene, presentando antigeni di provenienza interna alle cellule immunitarie e potenziando l'effetto dell'immunità acquisita.

3. L'autofagia può partecipare alla regolazione metabolica, alla divisione e alla proliferazione delle cellule immunitarie e migliorare la vitalità e la sensibilità immunitaria delle cellule immunitarie.

Nel complesso, la stretta relazione tra autofagia e immunità gioca un ruolo importante nel mantenimento dell'omeostasi e della resistenza alle malattie. Fenomeni come la diminuzione dell'immunità o la disfunzione dell'autofagia possono facilmente portare a varie malattie immunitarie e malattie metaboliche croniche nel corpo, quindi è necessario prestare attenzione alla cura di sé e alla gestione scientifica. Da questo punto di vista, dobbiamo prestare particolare attenzione al miglioramento della nostra immunità. Cistanche ha l'effetto di migliorare significativamente l'immunità. La cistanche è ricca di una varietà di sostanze antiossidanti, come vitamina C, vitamina C, carotenoidi, ecc. Questi ingredienti possono eliminare i radicali liberi, ridurre lo stress ossidativo e migliorare la resistenza del sistema immunitario.

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1. Immunità vegetale

1.1. PTI e ETI

Le piante hanno sviluppato un complesso sistema immunitario per combattere la minaccia dei microrganismi patogeni in natura, compresa l'immunità innata e acquisita [1-3]. Possiede due linee di difesa immunitaria innate che consentono risposte di difesa autonome delle cellule in caso di infezione da agenti patogeni. Per la prima linea di immunità innata, i recettori di riconoscimento del pattern localizzati sulla superficie delle cellule vegetali (PRR) riconoscono il pattern molecolare associato al microbo (MAMP) o il pattern molecolare associato al patogeno (PAMP) per attivare l'immunità innescata dal pattern molecolare associato al patogeno (PAMP) -immunità innescata, PTI) [4-6].

Tuttavia, alcuni patogeni delle piante possono produrre effettori per inibire il PTI. L'altra linea di difesa immunitaria è attivata dalle proteine ​​codificate dai geni di resistenza (geni R), queste proteine ​​possono riconoscere direttamente o indirettamente gli effettori secreti dai microrganismi patogeni. Questo processo è noto come immunità innescata dall'effettore (ETI) che di solito porta alla morte cellulare programmata locale (PCD) chiamata risposta ipersensibile (HR) [7,8]. I geni R sono altamente espressi durante l'infezione da agenti patogeni, la maggior parte di essi codifica per il dominio di legame nucleotidico (NB) e per le proteine ​​contenenti ripetizioni ricche di leu (LRR) (NLR) che riconoscono gli effettori patogeni e attivano l'ETI, che di solito porta all'accumulo di specie reattive dell'ossigeno (ROS) e HR. Sulla base delle strutture N-terminali, le proteine ​​NLR possono essere classificate in due categorie. TIR-NLR (TNL) contiene la regione toll/interleuchina-1-recettore (TIR) ​​e CC-NLR (CNL) contiene il dominio coiled-coil (CC) [9-15].

Gli ultimi studi hanno chiarito il nuovo meccanismo di crosstalk e cooperazione tra PTI ed ETI, attivano molti percorsi strettamente correlati tra loro e attivano le vie di segnalazione immunitaria delle piante [16-18]. L'ETI migliora le risposte PTI, inclusa la produzione di ROS, la deposizione di callosio e la sovraregolazione dell'espressione genica [16]. Inoltre, l'HR-PCD indotto da ETI è potenziato dal PTI [16]. Ancora più importante, l'eliminazione dei geni chiave nel percorso PTI inibisce l'ETI. Nei mutanti PRRs/co-recettore Arabidopsis, fls2/ever/cerk1 (fec) e bak1/bkk1/cerk1 (bbc), l'ETI indotto da Pst DC3000 (avrRpt2) era gravemente compromesso [17,18]. Indica che l'attivazione dell'ETI richiede il coinvolgimento del PTI, questa scoperta ha importanti implicazioni per i futuri studi sull'immunità delle piante.

1.2. RAS

La risposta di difesa locale può attivare la resistenza acquisita dal sistema vegetale (SAR), che emette segnali chimici per allertare cellule e tessuti vicini e proteggere l'intero organismo [19-23]. Pertanto, consente alla pianta di attivare le risposte di difesa in modo più rapido, forte ed efficace quando viene successivamente sfidata da agenti patogeni. Ciò richiede una regolazione rigorosa e precisa degli ormoni vegetali, dei metaboliti e delle proteine ​​[24-28]. L'attivazione di SAR è associata all'accumulo di acido salicilico (SA) e all'induzione di geni correlati alla patogenesi (PR) [29-31]. Studi recenti hanno dimostrato che l'acido pipecolico (Pip) e il glicerolo-3-fosfato (G3P) stimolano la reciproca biosintesi e agiscono insieme per innescare il SAR intracellulare e l'emissione di stimoli da pianta a pianta (PTP) [32,33] .

2. ATG coinvolti nella resistenza delle piante agli agenti patogeni

L'autofagia è un meccanismo di regolazione intracellulare conservato evolutivo, che coinvolge la degradazione e il riciclaggio di proteine, metaboliti e organelli intracellulari. Una delle sue caratteristiche principali è la formazione di vescicole a doppia membrana, note come autofagosomi, che inglobano una porzione di citoplasma e la trasportano nei vacuoli per la degradazione [34-37]. Più di 40 geni noti correlati all'autofagia (ATG) che regolano rigorosamente questo processo di traffico di membrana sono stati identificati nel lievito [38]. In Arabidopsis sono stati identificati molti geni con somiglianza di sequenza con gli ATG del lievito.

Le informazioni attuali dal database Arabidopsis TAIR e dalla letteratura correlata hanno mostrato che sono stati identificati circa 35 ATG. Fatta eccezione per ATG14/29/31, altri geni omologhi di ATG sono stati trovati nel lievito [39]. Il processo evolutivo dell'autofagia è suddiviso in quattro fasi: (1) il complesso ATG 1- ATG13 e il bersaglio della rapamicina (TOR) inducono congiuntamente l'autofagia. (2) Il complesso ATG9 e fosfoinositide-3- chinasi (PI3K) contenente ATG6, ATG14, vacuolar protein sorting 15 (VPS15) e VPS34, partecipano allo smistamento delle proteine ​​e promuovono l'espansione delle vescicole. (3) Due sistemi di coniugazione simili all'ubiquitina, i sistemi ATG5-ATG12 e ATG8-fosfatidil etanolammina (ATG8-PE), inducono la formazione di autofagosomi. (4) La fusione di autofagosomi maturi con il vacuolo [35,36,40-43].

Negli ultimi anni sono stati compiuti grandi progressi nell'identificazione degli ATG e nello studio dei percorsi autofagici. Alcune di queste mutazioni geniche knockout hanno rivelato il ruolo fisiologico dell'autofagia nello stress nutrizionale (carenza di azoto e carbonio) e nella senescenza [44-46]. Inoltre, sempre più studi hanno dimostrato che l'autofagia è coinvolta anche nella risposta immunitaria delle piante [47-51]. L'autofagia svolge un ruolo nella promozione e nell'inibizione dei patogeni nelle interazioni ospite-patogeno. Gli ospiti possono indurre o inibire l'autofagia delle piante durante l'infezione da agenti patogeni, il che è utile per resistere all'invasione di agenti patogeni [52]. Uno studio recente ha rivelato l'interazione tra diversi ATG e diversi effettori patogeni. I ricercatori hanno scoperto che l'ATG8 interagiva con diversi effettori, mentre HrpZ1 mirava all'ATG8 per migliorare i livelli di autofagia e aumentare la virulenza di Pto DC3000 hrcC e HopF3 mirava all'ATG8 per sopprimere l'autofagia.

Sebbene in questo studio siano state trovate interazioni tra ATG1, ATG7, ATG12 e diversi effettori, l'esatto meccanismo di queste interazioni nella resistenza alle malattie delle piante non è chiaro [52]. Alcune mutazioni knockout ATG hanno mostrato una maggiore suscettibilità all'infezione da patogeni, come atg2, atg5, atg6, atg7, atg9, atg10 e atg18 [13,53-60]. Mentre i mutanti atg2 mostravano meno HR-PCD e ATG4, ATG5 ha inibito l'insorgenza di HR-PCD, le piante antisenso ATG6 hanno mostrato un aumento di HR-PCD durante l'infezione da patogeni [53-59,61]. Uno studio recente ha riportato che la modifica della fosforilazione dell'ATG18a ha soppresso la formazione di autofagosomi durante l'infezione da agenti patogeni, con conseguente compromissione della resistenza delle piante, che fornisce prove del coinvolgimento dell'autofagia nella regolazione immunitaria delle piante [62]. Qui, riassumiamo l'interazione tra batteri, effettori fungini e ATG, nonché il ruolo dell'autofagia nell'HR-PCD e nella regolazione della resistenza (Tabella 1).

3. Ruoli delle NPR nell'immunità delle piante

3.1. La struttura di NPR1

La non espressione del coattivatore di trascrizione dei geni correlati alla patogenesi 1 (NPR1) è un fattore regolatore chiave del SAR, che regola la maggior parte dei geni SA-reattivi [30,63-66]. NPR1 contiene un dominio N-terminale BTB/POZ (Broad-Compex, Tramtrack e BricaBrac/POxvirus e Zinc finger), un dominio di ripetizione ankyrin (ANK), un dominio di transattivazione C-terminale e una sequenza di localizzazione nucleare [67-69 ]. NPR1 interagisce con il fattore di legame del motivo TGACG (TGA) attraverso il dominio ANK o BTB/POZ [70-72]. In assenza di SA, il dominio di transattivazione C-terminale di NPR1 interagisce con il dominio BTB/POZ, che inibisce la funzione del coattivatore trascrizionale NPR1. Il legame di SA a NPR1 porta a cambiamenti conformazionali di NPR1, funziona come un coattivatore della trascrizione genica con il rilascio del dominio di transattivazione C-terminale dal dominio autoinibitorio N-terminale [71,73]. Uno studio recente ha fornito una comprensione preliminare della relazione struttura-funzione delle proteine ​​NPR. È stato identificato il nucleo di legame SA (SBC) costituito da aminoacidi 373-516 nel dominio C-terminale NPR4. Arabidopsis NPR4 e NPR1 condividono un'identità di sequenza del 38,1% nella loro regione SBC, condividono il meccanismo strutturale del riconoscimento SA. Inoltre, questo studio ha anche scoperto che i cambiamenti conformazionali di NPR4 SBC potrebbero essere indotti dal legame di SA a NPR1 e NPR4 [74].

3.2. NPR1 e immunità innata

NPR1 è un regolatore principale della resistenza delle piante allo stress patogeno, che conferisce immunità attraverso molteplici fattori di trascrizione [75-77]. La ricerca degli ultimi 20 anni ha rivelato il potenziale meccanismo molecolare di NPR1 in diversi stati cellulari. In normali condizioni di crescita, NPR1 è presente nel citoplasma, stabilizzato da legami disolfuro intermolecolari. L'infezione da parte di agenti patogeni provoca l'accumulo di reazione da oligomero a monomero SA e NPR1 attraverso cambiamenti redox mediati da SA nella cellula, consentendo a NPR1 di migrare nel nucleo [75,78,79]. NPR1 attiva indirettamente l'espressione del gene PR interagendo con TGA nel nucleo e svolge un ruolo importante nella regolazione della proteina PRs a valle [63,80,81]. L'NPR1 nella percezione SA promuove l'attività trascrizionale dei TGA [82]. Studi recenti hanno dimostrato che NPR1 interagisce con la chinasi 8 ciclina-dipendente (CDK8) e una maggiore suscettibilità alla malattia 1 (EDS1) per promuovere l'espressione di PR1 nella via di segnalazione SA [83,84].

Un nuovo studio ha scoperto che la formazione di condensati NPR1 indotti da SA (SINC) è mediata da cluster di cisteina conservati nelle regioni di disturbo intrinseco (IDR) della proteina NPR1. I SINC sono ricchi di proteine ​​​​reattive allo stress, inclusi i recettori NB-NLR, proteine ​​​​ossidative e reattive al danno del DNA e proteine ​​​​correlate all'ubiquitinazione. Inoltre, le SINC sono necessarie per formare il complesso funzionale NPR1-Cullin 3 RING E3 ligasi (CRL3) nel citoplasma. Il complesso NPR1-CRL3 può ubiquitinare e degradare EDS1 e alcuni importanti fattori regolatori dell'ETI come i fattori di trascrizione WRKY, promuovendo così la sopravvivenza cellulare nell'ETI [85].

3.3. NPR3/NPR4 e immunità vegetale

In Arabidopsis, la famiglia NPR è composta da NPR1 e cinque geni simili a NPR1-, denominati NPR1- come 2 (NPR2), NPR3, NPR4, BLADE-ON-PETIOLE2 (BOP2; NPR5) e BOP1 (NPR6) [86–89]. Ogni membro della famiglia NPR contiene una serie di residui di cisteina altamente conservati che si pensa siano coinvolti nel controllo redox [30]. È stato confermato che NPR1 e NPR3/NPR4 si legano a SA e funzionano come recettori SA, con NPR1 (Kd=223.1 ± 38,85 nM) e NPR3 (Kd=176.7 ± 28,31 nM) che si legano a SA con affinità simile. Tuttavia, l'affinità di NPR4 (Kd=23.54 ± 2.743 nM) con SA è molto più alta [82]. In condizioni normali, NPR4 è un ligando del substrato CRL3 che può interagire con NPR1, consentendo al proteasoma di ubiquitinare e degradare continuamente NPR1. A questo punto, NPR3/NPR4 inibisce l'espressione dei geni di difesa, prevenendo così una risposta autoimmune [90-92]. Durante SAR, con l'aumentare dei livelli di SA, SA si lega a NPR4, induce la dissociazione di NPR1 e NPR4 e interrompe il complesso della ligasi NPR4-Cullin3 E3 [90,92].

A questo punto, il legame di SA a NPR3/NPR4 inibisce la loro attività trascrizionale, mentre NPR1 nella percezione SA migliora la sua attivazione trascrizionale, entrambi i quali aiutano a indurre l'espressione dei geni di difesa [82]. Inoltre, gli studi hanno dimostrato che NPR3 e NPR4 possono promuovere la PCD mentre NPR1 può inibire la PCD attraverso l'interazione del gene resistenza-avirulenza (R-Avr) [91]. Il nostro studio precedente ha rilevato che l'espressione di ATG e le concentrazioni proteiche di ATG7 e ATG8a-PE erano inferiori nei mutanti npr3/npr4 rispetto al tipo selvaggio. NPR3 e NPR4 possono regolare la produzione di autofagosomi promuovendo due sistemi coniugati simili all'ubiquitina [91].

4. Gli ATG partecipano alla regolazione del metabolismo NPR1

4.1. Degradazione NPR1 mediata dal proteasoma

L'infezione da patogeno provoca l'accumulo di SA portando così alla modifica post-traduzionale di NPR1, permettendogli di entrare nel nucleo. NPR1 viene reclutato in Cullin3 (CUL3) per l'ubiquitinazione e la successiva degradazione, questo processo richiede la fosforilazione di NPR1 ai residui Ser11 e Ser15 [31,93-96]. L'ubiquitinazione di NPR1 è un processo graduale. Solo quando la poliubiquitinazione di NPR1 è potenziata dal fattore di coniugazione dell'ubiquitina E4 (UBE4), diventa il bersaglio della degradazione del proteasoma [95]. Le attività dell'ubiquitina ligasi sono contrastate dalla proteasi specifica dell'ubiquitina (UBP6/7). UBP6/7 sono due deubiquitinasi correlate al proteasoma (DUB) che aumentano la longevità di NPR1 [95]. Oltre a UBP6/7, anche altri DUB possono svolgere un ruolo nella regolazione dell'espressione dei geni di risposta SA, ma la loro funzione esatta non è ancora chiara.

Alcuni studi hanno scoperto che gli ormoni vegetali acido abscissico (ABA) e SA influenzano in modo antagonistico il livello di NPR1 nelle cellule. L'ABA promuove la degradazione dell'NPR1 attraverso la via del proteasoma mediata dal complesso CUL3-NPR3/NPR4, mentre l'SA protegge l'NPR1 dalla degradazione indotta dall'ABA attraverso la fosforilazione [97-100]. AvrPtoB ha un dominio Ubox E3 ubiquitin ligase al C-terminale e mostra una debole interazione con NPR1 in condizioni non indotte. SA promuove l'interazione tra AvrPtoB e NPR1, AvrPtoB media l'ubiquitinazione di NPR1 da parte della ligasi E3 e media la degradazione di NPR1 attraverso la via del proteasoma [101].

4.2. Relazione tra ATG e NPR1

Gli studi hanno scoperto che NPR1 regola l'espressione degli ATG. NPR1 ha inibito l'espressione dell'mRNA di ATG1, ATG6 e ATG8a durante le prime HR indotte da Psm ES4326/AvrRpt2 [61]. È stato confermato che l'analogo SA benzotiadiazolo (BTH) induce l'autofagia attraverso la via di segnalazione dipendente da NPR 1- e NPR1, NPR3 e NPR4 sono coinvolti congiuntamente nella regolazione degli autofagosomi [91].

Inoltre, diversi studi hanno dimostrato che NPR1 influenza il fenotipo dei mutanti con deficit di autofagia. NPR1 potrebbe accelerare la senescenza o l'accumulo indotto dall'infezione di proteine ​​​​ubiquitinate e lo stress del reticolo endoplasmatico in atg2 [54]. Yoshimoto et al. scoperto che BTH potrebbe indurre senescenza e morte cellulare nei mutanti atg5 ma non potrebbe indurre senescenza e morte cellulare nei doppi mutanti atg5 npr1, indicando che il fenotipo della morte cellulare nei mutanti atg5 dipendeva da NPR1 sotto induzione SA [57]. Il nostro studio precedente ha anche scoperto che ATG4 ha promosso la degradazione di NPR1 inibendo il consumo di SA libera [61]. Negli ultimi anni la relazione tra ATG e NPR1 si è progressivamente rivelata (Tabella 2), ma ci sono ancora molti problemi da risolvere.

5. Conclusioni e prospettive future

La degradazione mediata dall'autofagia di proteine ​​e organelli è essenziale per la crescita delle piante, lo sviluppo, il mantenimento dell'omeostasi cellulare e la risposta immunitaria [34-37,44-51]. Una serie di ATG co-situati nel sito di assemblaggio del fagoforo (PAS), avvia il processo di autofagia. Successivamente, il complesso PI3Ks aiuta a formare la nucleazione dell'autofagia, seguita dall'allungamento della membrana dell'autofagosoma [35,36,40-43,102]. L'attività di NPR1 è regolata da fosforilazione, defosforilazione, ubiquitinazione e deubiquitinazione e il proteasoma è coinvolto nel suo processo di degradazione (Figura 1). Tuttavia, ci sono ancora alcune domande a cui rispondere, ad esempio se NPR1, NPR3 e NPR4 abbiano effetti opposti sulla regolazione dell'autofagia e sulla resistenza all'invasione di agenti patogeni. Co-reprimono la produzione di autofagosomi e l'espressione di EDS1? Negli ultimi anni, il ruolo degli ATG (ATG2, ATG5, ATG7 e ATG18a) nella resistenza alle malattie delle piante è stato gradualmente rivelato (Tabella 1). In generale, l'accumulo di SA porta allo scoppio di ROS e induce ulteriormente l'autofagia, mentre l'autofagia può ridurre la produzione di ROS, formando così un meccanismo di regolazione del feedback negativo. Gli ATG, come l'ATG6, possono anche regolare l'insorgenza di HR-PCD [48,56,57,103,104]. È stato dimostrato che NPR1 inibisce l'HR-PCD e influenza il livello di ROS nelle piante, mentre è anche influenzato dal livello di ROS [30,91].

Sulla base di queste prove, sono necessarie ulteriori ricerche per rispondere alle seguenti domande: la mutazione o la sovraespressione di ATG influenza la trasformazione di NPR1 da dimero a monomero? Quali sono gli effetti dei diversi ATG su NPR1 che entra nel nucleo? Qual è la relazione tra ATG e regolazione NPR1 della risposta HR-PCD? L'autofagia e il proteasoma 26S co-regolano il turnover NPR1? Uno studio approfondito di questi problemi ci aiuterà a capire come il percorso dell'autofagia partecipa alla regolazione del metabolismo NPR1.

Uno studio recente ha mostrato che l'espressione proteica di NPR1 era significativamente più alta in atg4a4b rispetto a quella del tipo selvatico in condizioni normali e l'espressione di NPR1 in atg4a4b era superiore a quella del tipo selvatico sotto trattamento con avrRpt2 [61]. Sulla base della scoperta di cui sopra e delle relazioni tra ATG6, HRPCD e NPR1, è stata proposta un'ipotesi riguardante gli ATG che partecipano al metabolismo di NPR1 (Figura 1): ATG6 può promuovere la traslocazione nucleare di NPR1 influenzando il livello di fosforilazione di NPR1, mentre ATG4 potrebbe avere l'effetto opposto.

Contributi dell'autore:

L'idea dell'articolo è stata concepita da SH e BZ; la struttura del manoscritto è stata disegnata da SH e BZ; tabelle e lavoro grafico sono stati creati da SH; scrittura—revisione e modifica, SH, BZ e WC Tutti gli autori hanno letto e accettato la versione pubblicata del manoscritto.

Finanziamento:

Questa ricerca è stata supportata dalla National Natural Science Foundation of China [grant number 31570256] e dal progetto Science and Technology di Guangzhou (Grant No.201805010002).

Ringraziamenti:

Ringraziamo Wentao Huang (South China Normal University, Cina), Xue Li (South China Normal University, Cina) e Chengqian Zhou (Neuroscience Laboratory, Hugo Moser Research Institute at Kennedy Krieger, Baltimore MD 21205, USA).

Conflitto di interessi:

Gli autori dichiarano assenza di conflitto di interesse.

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